一九八零年，他通过执导个人首部动画电视剧《尼尔斯骑鹅旅行记》正式踏入了导演行业，由此拉开了其创作生涯的序幕。两年后的一九八二年，他将目光投向了科幻动画剧场版，执导了作品《福星小子剧场版1》。紧接着在一九八四年，他再度担任导演，负责执导了另一部科幻动画剧场版《福星小子剧场版2》。一九八五年，他继续在科幻动画电影领域进行探索，执导了电影《天使之卵》。时间来到一九八七年，他转而担任动画电影《红色眼镜》的导演工作。次年，即一九八八年，他重新回归科幻题材，执导了科幻动画电影《机动警察OVA1》。一九八九年，他又执导了一部动画电影《御先祖样万万岁》。进入九十年代，一九九一年，他自编自导了一部由千叶繁与藤木义胜共同参与配音的科幻动画电影《地狱番犬》。一九九二年，他担任了惊悚动画电影《会说话的头》的导演，这部影片由千叶繁和立木文彦联合献声配音。一九九三年，他再次执导了一部科幻动画剧场版《机动警察剧场版2》。一九九四年，他与今敏展开了合作，共同创作了科幻漫画《SERAPHIM》，该漫画在动画杂志《ANIMAGE》上进行了连载。一九九五年，他执导了改编自士郎正宗同名科幻漫画的动画电影《攻壳机动队》，这部作品深刻描绘了虚构与现实之间模糊而复杂的界限。一九九六年，他的角色转变为制片人，担任了科幻动画电影《宇宙货物船 遗迹6号》的制片工作。一九九九年，他以编剧身份参与了科幻动画电影《人狼》的创作，该片由冲浦启之执导。新世纪伊始的二零零一年，他执导了由玛尔歌泽塔·弗雷姆夏克主演的科幻电影《阿瓦隆》。二零零四年，他执导了由大冢明夫、田中敦子、山寺宏一等多位知名声优联合配音的科幻动画电影《攻壳机动队2：无罪》，这部影片成功入围了第五十七届戛纳国际电影节的主竞赛单元，他本人也凭借此片获得了第四十四届安妮奖最佳动画电影导演奖的提名。二零零五年，他继续执导了科幻动画电影《觉醒的方舟》。二零零六年，他尝试了不同的风格，执导了一部喜剧电影《立食师列传》，该片由兵藤真子与山寺宏一合作出演。二零零七年，他担任了动画电影《真·女立食师列传》的编剧，影片由神山健治执导。二零零八年，他执导了改编自小说家森博嗣同名作品的动画电影《空中杀手》，影片讲述了一位战斗飞行员在一个近似日本背景的战争世界中努力奋斗求生存的故事，该片不仅入围了第六十五届威尼斯国际电影节主竞赛单元，还荣获了当届电影节的未来数字电影奖；同年，他还执导了由洼田正孝、田口浩正以及三津谷叶子联合主演的悬疑冒险剧《手机探员7》。二零零九年，他执导了由黑木明纱与菊地凛子合作主演的科幻动作电影《武装女猎人》；也在同一年，他担任了动画电影《宫本武藏：双剑飞驰之梦》的编剧工作，这部影片由西久保瑞穗执导。二零一零年，他执导了动作科幻动画片《光晕：传奇》；同年，他还执导了另一部科幻动画电影《281/2妄想的巨人》；在九月二十六日，他执导的短篇动画《Jet'aime》于日本上映，这部短片是押井守为GLAY的专辑《GLAY》所特别创作的映像作品，同时也作为歌曲《Satellite of love》的宣传片，此短片还成功入围了世界四大动画电影节之一的安娜西国际动画电影节，获得了国际关注。二零一五年，他执导了由清野菜名领衔主演的动作惊悚电影《东京无国籍少女》，该片的故事背景设定在一所女子美术高等专科学校内；同年，他还执导了由真野惠里菜与福士诚治合作主演的科幻电影《次时代机动警察：首都决战》。二零二二年二月五日，他执导的真人奇幻电影《血之友》正式上映，这部影片是电影公司“Cinema Lab”所推出的第四部作品。
押井守以其独特的创作视角，擅长从现实存在的实物出发，深入挖掘其背后的阴暗面，从而探讨人性与世界本质中那些更为深邃的层面。他的工作显著拓展了动画艺术在严肃主题上的表达疆界，不仅增加了探讨的深度，也拓宽了其广度，成功证明了动画媒介完全有能力去呈现那些传统上被认为只有真人电影才能驾驭的复杂内容。作为一名动画导演，他拥有极其鲜明且强烈的个人风格印记。纵观其作品序列，整体基调往往偏向暗冷与沉静，动作场景的设计则强调高度的写实感。他的创作风格与吉普力工作室所代表的清新治愈路线截然不同，更倾向于营造一种阴郁而沉重的氛围，画面构图常常富含深刻的隐喻与象征意味。他频繁地运用静止镜头来营造张力，并穿插大段充满哲思、宛如禅语的对白，配乐则游走于空灵与怪异之间，共同构筑出一种独一无二的审美趣味。尤其值得注意的是，他热衷于在作品中设置各种极端的科学幻想情境，通过这种架空的、有时近乎残酷的设定，来深入叩问诸如生命的意义、人的存在价值以及时间的本质等一系列形而上的核心哲学命题。