一九九九年，细田守通过执导战争题材动画片《数码宝贝剧场版 光丘事件》初次展现出其导演才华，由此在业界开始受到关注。进入二〇〇〇年，他继续投身于战争动画创作，执导了由天神有海与藤田淑子共同参与配音的作品《数码宝贝：我们的战争游戏！》。同年，他获得了一个重要机遇：吉卜力工作室向他发出邀请，希望他担任动画片《哈尔的移动城堡》的导演。然而，当时吉卜力正忙于《千与千寻》的最后制作阶段，人手十分紧张，导致《哈尔的移动城堡》的项目不得不暂时停滞。此后，细田守选择返回东映动画公司，并参与了电视动画《小魔女小魔女Doremi》第四十话“どれみと魔女をやめた魔女”的具体制作工作。二〇〇五年，细田守迎来了职业生涯的一个里程碑，他执导了个人首部动画长片《航海王：祭典男爵与神秘岛》，这标志着他作为电影导演的正式起步。二〇〇六年七月，他执导了改编自筒井康隆同名小说的爱情动画电影《穿越时空的少女》，这部影片构思巧妙，讲述了原著小说剧情发生二十年之后的原创故事，其出色的品质赢得了广泛赞誉，并成功斩获第三十届日本电影学院奖最佳动画电影奖项。二〇〇九年八月，细田守执导了一部以网络社会与现实家庭之间深刻羁绊为主题的科幻动画片《夏日大作战》，影片由神木隆之介、樱庭奈奈美、富司纯子等知名演员联袂配音，生动地传达了家庭纽带与人际关系的重要性，该片再次获得肯定，荣获第三十三届日本电影学院奖最佳动画电影奖。二〇一一年四月，细田守与制作人斋藤优一郎共同创立了属于他们自己的动画制作公司——Studio Chizu。二〇一二年七月，他执导了由宫崎葵、大泽隆夫合作配音的奇幻动画片《狼的孩子雨和雪》，这部作品在奖项方面收获颇丰，相继获得了每日电影奖动画电影奖、文化厅媒体艺术节动画部门大奖、横滨电影节审查员特别奖等多个重要荣誉。值得一提的是，该片是继二〇〇七年的《穿越时空的少女》与二〇一〇年的《夏日大作战》之后，细田守作品第三次赢得东京动画奖节所颁发的“年度动画奖”。二〇一五年，他将舞台设定在人类世界边界“涩谷”与妖怪世界边界“涩天街”，执导了一部动作动画片《怪物之子》，影片汇聚了役所广司、宫崎葵、染谷将太等豪华配音阵容，其艺术成就获得了国际关注，成功入围第六十三届圣塞巴斯蒂安国际电影节的主竞赛单元。二〇一八年，细田守执导了动画电影《未来的未来》，并邀请了上白石萌歌、黑木华、星野源、麻生久美子等实力派演员为其配音。二〇二一年，他继续推出新作，执导了电影《龙和雀斑公主》。根据计划，细田守执导的最新动画电影《无尽希望的斯嘉丽》将于二〇二五年十一月二十一日在日本正式公映。
细田守所展现出的艺术天赋，在同代动画创作者中或许并非最为耀眼夺目，但他凭借不懈的努力与坚持，赢得了广泛的认可。在宫崎骏及其代表的吉卜力工作室所树立的动画丰碑之外，细田守成功地开辟了一条独具特色的道路，为日本动画树立起另一面鲜明的旗帜。与宫崎骏作品中常见的欧洲文化背景与美学风格不同，细田守的创作手法和题材选择都体现出浓厚的本土气息，显得尤为“传统”且贴近日本文化本源。在视觉表现上，他倾向于运用简洁流畅的线条，人物造型常以纯色平涂为主，不刻意添加复杂的阴影，从而形成一种清新明快的画面风格。他的作品故事背景多设定在宁静质朴的日本乡村，叙事节奏轻盈而活泼，影片中的角色往往洋溢着积极向上的乐观精神，整体氛围温馨治愈，给观众带来愉悦的观赏体验。