二零一五年八月二十一日，榉坂46举行了最终一轮的成员审查活动，平手友梨奈成功入选最终二十二人的合格者名单，并由此正式开启了她的演艺生涯。二零一六年四月六日，她随榉坂46发行了组合的出道单曲《沉默的多数派》，在这张具有里程碑意义的单曲中，平手被任命为组合的Center（中央位置）成员，同时该单曲也收录了她的首支个人独唱曲目《山手线》。同年七月二日，她与演员八木莉可子共同出演了由日本放送协会（NHK）与ACJapan联合制作的二零一六年度公益视频短片《フリする女の子》。七月十七日，她以本名出演的悬疑推理剧集《谁杀了德山大五郎》正式首播。八月十日，榉坂46的第二张单曲作品《世界只有爱》发售，平手友梨奈第二次担任组合的Center成员，这张单曲中也收录了她的个人演唱曲目《PARCO从涩谷消失的那一天》。十月八日，她参加了在国立代代木竞技场第一体育馆举办的GirlsAward 2016 AUTUMN/WINTER时尚音乐活动。十一月三十日，平手继续担任榉坂46第三张单曲《二人的季节》的Center成员。十二月二十五日至二十六日，她参演了榉坂46出道后举办的首个组合单独演唱会。十二月三十一日，她首次登上NHK红白歌合战的舞台，随组合演唱了出道曲《沉默的多数派》。进入二零一七年，二月二十八日，平手成为由AKB48、乃木坂46、榉坂46成员共同组成的衍生组合“坂道AKB”的Center成员；由该组合演唱的曲目《你最爱的是谁？》被收录在AKB48的第四十七张单曲《Shoot Sign》之中。三月二十三日，她个人担任常驻主持的广播节目《SCHOOL OF LOCK!》正式开播，平手负责节目每月第三周的女子班级主持工作。四月五日，她在榉坂46的第四张单曲作品《不协和音》中再次担任Center成员。四月六日，日本放送协会（NHK）的节目《SONGS》播出了平手友梨奈的个人纪录特辑——《平手友梨奈—那个舞台是心中的呐喊》。五月三日，她参加了GirlsAward 2017 AUTUMN/WINTER活动。五月十八日，她出演的悬疑电视剧《残酷的观众们》播出，在剧中饰演叶山柚木一角。七月十三日，平手就任音乐赛事“未确认Festival2017”的应援女孩。七月十九日，榉坂46的第一张专辑作品《抹黑纯真》发售，其中收录了平手演唱的个人曲目《我的棺木》。七月二十二日至二十三日，她参演了榉坂46的首个户外大型演唱会“榉共和国2017”。十月二十五日，在榉坂46的第五张单曲《就算风吹》中，她继续担任Center成员。十二月六日，在电视节目《FNS歌谣祭2017》的第一夜中，她与知名歌手平井坚合作表演了节目《非虚构》。十二月三十一日，她参演了第六十八回NHK红白歌合战，演唱了单曲《不协和音》。二零一八年一月十三日，平手被诊断为肱三头肌损伤并确认需要休养一个月；经过运营方协商决定，榉坂46原定于一月三十日至二月一日在日本武道馆举行的公演活动因此取消。三月七日，平手随榉坂46发行了第六张单曲《打破玻璃！》，这使她连续六张单曲担任Center成员，该单曲同样收录了她的独唱歌曲《黎明的孤独》。三月九日，广播节目《榉坂46 这里是有楽町星空放送局》宣布平手不再担任该节目的主持人。七月二十日至二十二日，平手参演了榉坂46在山梨县富士急高原游乐园举行的“榉共和国 2018”大型音乐节，这是她自受伤后时隔十一个月重返演唱会舞台。八月十五日，榉坂46的第七张单曲《矛盾心理》发行，平手实现了连续七张单曲担任Center成员的纪录。九月五日，在千叶幕张展览馆举行的“榉坂46 全国巡回演唱会2018”最终公演上，平手在表演过程中不慎从舞台跌落，事后被诊断为轻微摔伤。九月十四日，平手首部主演的电影《响-HIBIKI-》上映，她在剧中饰演角色“鲇喰响”。十二月四日，她获得了第三十一届日刊体育电影大奖的最佳新人奖。十二月二十一日，平手因骶髂关节不稳定及双手桡骨关节疼痛，宣布暂停在榉坂46的所有舞蹈演出活动，并专心进行治疗。二零一九年，她凭借主演的电影《响-HIBIKI-》获得了第四十二届日本电影学院奖的新人奖以及第二十八届日本电影影评人大奖的最佳新人奖。二月二十七日，榉坂46的第八张单曲《黑羊》发行，平手连续第八张单曲担任Center成员。二零二零年一月二十三日，运营方正式宣布平手友梨奈退出组合，此后她将以个人名义在演艺圈继续活动。二零二一年一月二十二日，她参演的由冈田将生、志尊淳主演的电影《三角窗外是黑夜》在日本上映。同年，她还参演了由冈田准一主演的动作喜剧电影《杀手寓言第二章》。二零二一年四月，她加盟了由阿部宽主演的TBS电视台日剧《龙樱2》。同年十二月，她初次主演NHK电视剧《風の向こうへ駆け抜けろ》，在剧中饰演一位新晋的女性骑手角色。二零二二年，她参演了电视剧《六本木Class》。二零二三年十月十三日，她参演的富士电视台“月九”档剧集《我们的律师很麻烦》开播。二零二四年八月八日，据新浪日娱消息，平手友梨奈所属的事务所HYBE日本子公司NAECO宣布，与平手友梨奈的专属合约已经结束。九月一日，她正式移籍至Cloud Nine Inc.事务所。十月十六日，她发布了移籍后的首张新曲《bleeding love》。十一月，她参加了《2024FNS歌谣祭》。十二月十一日，她发布了歌曲《ALL I WANT》。二零二五年三月十九日，她的新曲《イニミニマイニモ》的音乐录影带在YouTube平台公开。四月二十九日，官方宣布她将于八月二十一日举办个人演唱会「平手友梨奈 1st LIVE “零”」。
2026年2月11日凌晨，神尾枫珠与平手友梨奈官宣结婚。
平手友梨奈的眼神具有一种独特的力量，仿佛与昔日的山口百惠相似，能够从明媚的光线中汲取并转化那些深藏的阴影。在她的内在世界里，始终存在着一个能够冷静而客观地审视自我的另一个自己，这个内在的观察者使她得以将自身的不足与缺陷视为一种跳板，从而转化为向前飞跃的动力。在众多以偶像为梦想的年轻女性中，大多数人往往将注意力集中于如何展现自己可爱动人的一面，然而平手友梨奈却呈现出截然不同的特质。像她这样既不刻意以可爱的语气说话，也不热衷于做出娇俏姿态的偶像，在当今的环境中已经显得格外稀有。平手友梨奈身上所散发的魅力，远非“天才”或“卡里斯马”这类简单标签所能概括；她是一种更为复杂、更具深度的存在。作为一位能够引领并塑造时代风尚的明星，她给人的第一印象往往显得坚强甚至冷峻，但在这层外表之下，其实隐藏着一颗异常细腻、敏感且容易受伤的心灵。从本质上说，平手友梨奈是一个内心十分纯粹的人，长久以来，她一直默默承受着作为团队中心成员所带来的巨大压力。她的成长历程仿佛一场持续的自我革新，每一天都在与过去的自己告别，每一天都在吸收新的知识与感悟。她经历着对某些事物的失望，同时也怀抱着对另一些事物的希望；她不断获得新的认知，也不断学会放下与舍弃。如果从一个更诗意的视角来观察，这一过程就如同肌肤的新生一样，通过持续的蜕变更替，她一次又一次地重塑自我，不断重生为一个崭新的、更加完整的个体。
二零一七年六月二十四日，于日本千叶市举办的一场偶像女团欅坂46的握手会活动中，发生了一起令人震惊的安全事件。一名当时处于失业状态的男子，事先携带了信号弹及刀具，在未被察觉的情况下通过了现场的安全检查程序。当该男子与团体成员平手友梨奈进行握手互动时，突然点燃了手中的信号弹，意图实施不法行为。所幸现场安保人员反应迅速，立即将其制服并控制在地。后续搜查中，警方从其身上查获了一把长度约为十二公分的刀具。该男子在被逮捕后向警方供述，其作案动机是企图杀害该团体中的一名成员。这一事件引发了公众对大型活动安保措施的广泛关注与讨论，也凸显了在人群聚集场合进一步加强安全防范的必要性。